Bosan dengan rumahnya di pedesaan, lulusan perguruan tinggi baru-baru ini, Yoshino Koharu, putus asa untuk menjalani kehidupan yang lebih menarik di Tokyo. Setelah berburu pekerjaan yang sia-sia, dia akhirnya menerima tawaran paruh waktu sebagai ratu dari “Kerajaan Chupakabura” yang aneh, sebuah atraksi mini yang kumuh di kota pertanian kecil Manoyama. Namun, Yoshino menemukan setibanya di Manoyama bahwa dia disalahartikan sebagai selebriti dan tawaran pekerjaan adalah sebuah kesalahan. Karena tidak ada pilihan lain, Yoshino dengan enggan setuju untuk mengambil peran dan membantu Dewan Pariwisata dalam upaya mereka merevitalisasi Manoyama. Bertekad untuk membawa kegembiraan ke kota yang sekarat dengan bantuan penduduk setempat, ratu memberlakukan serangkaian proyek untuk menyoroti keindahan dan pesona budaya Manoyama.

Sakura Quest menggali kisah komunitas yang erat yang berjuang untuk menyeimbangkan perubahan sekaligus mempertahankan kekayaan tradisi dan ikatan yang menentukan identitas mereka.